Le sue raccolte risalgono al 1829, dalla collezione riunita a Washington da John Varden e confluita nella Smithsonian Institution. Chiamato National Collection of Fine Arts dal 1937 e National Museum of American Art dal 1980, ha assunto il nome attuale nel 2000. Ha sede nell’Old Patent Office Building, monumento storico nazionale restaurato e riaperto nel 1968. Conserva tre secoli di arte statunitense, dal periodo coloniale a oggi, con nuclei di arte del New Deal, impressionismo americano e craft contemporaneo, esposto nella sede distaccata della Renwick Gallery.
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